L'histoire se déroule sur Kisejima, une petite île au milieu de l'océan. On dit qu'il est possible de libérer le pouvoir qui sommeille dans les esprits démoniaques locaux en les défiant à des épreuves, où de vieux démons, autrefois vaincus par Momotaro, sont appelés au combat. Cependant, peu de gens sont jamais revenus vivants de Kisejima.

Kuuta, le protagoniste, est le seul survivant de l'armée du roi démon qui a affronté Momotaro au combat. Lui et Kazemaru, un esprit mystérieux qui vit sur Kisejima, s'associent pour relever des défis de toutes sortes et de toutes tailles.

Bien que Kisejima ne soit pas grand, l'art coloré de KENEI DESIGN, avec ses prairies verdoyantes, ses forêts majestueuses et ses plaines de mégalithes flottants, offre un impact émotionnel unique, comme aucun autre jeu d'action. Son créateur unique a inventé un mini-monde où chaque lieu est marqué par son propre charme inoubliable. ONI: Road to be the Mightiest Oni est une invitation pour les joueurs à profiter d'une expérience dans un petit monde, pour une fois !.